В отделе живописи музея два выставочных зала. Большой зал: экспозиция «Посадские – обыватели – горожане», комплекс портретов XVIII–XIX вв. Столетие – с середины одного века и до середины другого – было для провинции временем портрета. Спокойная жизнь городов, утверждение в них роли купечества, появление регулярных планов и образцовых проектов домов – все будто подводило к массовому распространению портретной живописи. Купцы больше не прятали свой жизненный уклад, а, напротив, любовались новыми домами и украшали их мебелью, зеркалами, своими изображениями. Холсты местных художников не относятся к «народному искусству», но они далеки и от образцов столичной живописи. Это особенное художественное явление, узнаваемое и яркое. Среди них – работы Ивана Тарханова, известного «классика» городского портрета.
В глубине зала экспозиция «Яко звезды на тверди церковней…»: произведения древнерусского и церковного искусства XV-XX вв. Особое место среди них занимают иконы «Леонтьевского Деисуса» начала 80-х годов XV в., созданные для иконостаса Покровского собора Покровского монастыря в то время, когда в Угличе работал великий Дионисий.
Украшением экспозиции выступают образы святых, просиявших на земле Угличской. Лики святого князя Романа, святого царевича Димитрия, святых преподобных Паисия Угличского, Кассиана Учемского, Игнатия Прилуцкого, запечатленные на иконах, парсунах, хоругвях и шитых пеленах раскрывают еще одну грань города Углича – одного из древнейших духовных центров страны.